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猫科动物叫声通讯系统的最新成果综述

来源:野生动物学报 作者:孔璇敏刘丹李彦东
发布于:2019-08-13 共13067字

  猫科动物叫声通讯的研究进展

  摘要:叫声通讯是动物行为中不可或缺的一种沟通方式。物种或亲属识别、躲避捕食、性选择、领土防御和父母与幼崽的交流等方面都涉及声音号的使用。猫科动物虽不擅长鸣叫, 但依然拥有独特的声曲目用于叫声通讯, 但目前关于猫科动物叫声的研究文献少, 而且较为零碎, 缺乏系统的总结, 故本文从叫声的种类、叫声的发育、发声器官的形态学研究, 以及叫声的功能这4个方面对现有的猫科动物叫声通讯研究进行综述, 探讨研究中的潜在问题, 为未来继续深入研究猫科动物叫声通讯行为提供参考。我们发现现有的关于猫科动物叫声的基础研究很少, 而且主要集中在家猫、猎豹和狮子这3个物种上。关于猫科动物叫声功能性研究更是缺乏, 日后需要开展更多相关的研究, 进一步探索猫科动物的叫声通讯以及种内和种间互作。

  关键词:猫科动物; 叫声通讯; 叫声发育; 行为学;

  作者简介: 孔璇敏, 女, 26, 硕士研究生;主要从事野生动物行为学研究。E-mail:xuanminkong@163.com; *姜广顺, E-mail:jgshun@126.com;

  收稿日期:2019-03-08

  基金: 国家自然科学基金项目 (NSFC31872241, 31572285); 中央高校基本科研专项资金平台项目 (2572017PZ14);

  Review on Felid Vocal Communication

  KONG Xuanmin LIU Dan LI YANDong JIANG Guangshun

  College of Wildlife Resources, Northeast Forestry University The Amur Tiger Park of Heilongjiang Health Service of Northeast Forestry University

  Abstract:Vocal communication is an indispensable behavior of some animals. Acoustic signals are used in the identification of species or relatives, avoidance of predation, sexual selection, territorial defense and communication between parents and offspring. Felids have a unique vocalization repertoire for communication. Yet there has been little research on the vocal communication of felids and there is a lack of a systematic summary of this subject. We reviewed research on felid vocal communication, focusing on four aspects. Here we discuss potential challenges in this research, including the classification of vocalization, the development of the vocalization, the morphology of the vocal organs, and the functions of vocalization. Our objective was to provide reference for the future study of felid vocal communication and behavior. We found that there has been little basic research on the vocalization of felids, and it focused on three species, viz. domestic cat ( Felis catus) , cheetah ( Acinonyx jubatus) and lion ( Panthera leo) . The researches about the functions of felid vocalization are rare. More research is needed in the future to explore the vocal communication and the intra-and inter-species interactions of felids.

  Keyword:Felid; Vocal communication; Vocal development; Ethology;

  Received: 2019-03-08

  通讯是动物使用感觉器官发送和接收外界信息的过程[1,2,3]。人类能够使用丰富的口头信号和非语言信号来进行沟通。与人类一样, 许多动物也产生信号并对周围环境中的信息做出响应。我们通常认为信号的含义就是个体间的信息交换, 信息交换的信号是动物接受识别的重要标志[4,5]。动物的行为方式、形态特征、分泌的化学物质、发出的声音等都是信号的形式。其中, 声音信号能够携带丰富的信息, 从而用于介导动物的通讯过程, 动物可以在多纬度中通过调整频率、响度、振幅等方式产生各种独特的声音信号。目前对动物声音信号的研究一般有发声器官解剖学、听觉神经及机制、声呐、叫声的含义和生态功能等方面[2,6,7,8]。动物声音可以运用到野外种群数量的统计[9], 也可以在模式动物中构建动物的焦虑模型, 作为反映动物情绪状态的一个指标[8], 在动物福利方面可以用做判断其压力承受程度[10]。

  猫科 (Felidae) 动物是人类最为熟悉的动物之一。虽然猫科动物的分类学仍然存在争议, 但现今世界上被确定的猫科动物至少有37种 (不包括澳大拉西亚和极地地区) [11]。传统上猫被分为两大类;一类是大型猫科动物, 大多数属于豹属 (Panthera) , 还有较小的猫科动物 (包括猎豹Acinonyx jubatus) [12]。用于将豹属与小型猫科动物分开的关键特征是大型猫科动物在舌头下方的舌骨中存在弹性韧带, 这一特征允许大型猫科动物发出咆哮, 但不是咕噜声。除了非洲狮 (Panthera leo) 和部分独居行为不太明显的种 (如家猫Felis catus和猎豹) , 大多数猫科动物是独居的。除了大小和皮毛外, 所有现代猫科动物在形态方面都非常相似[13]。一些历史资料表明, 尽管猫科动物的发声和狩猎策略存在部分差异[14], 但是总体上它们有着非常相似的行为特征[13]。

  虽然大部分猫科动物都属于独居动物, 除了繁殖期和幼年期以外的时间都极少与同类相见, 但是猫科动物种群内部依然存在通讯交流, 对猫科动物通讯行为的研究主要包括气味通讯、叫声通讯和姿势交流等[13,15,16,17,18]。猫会使用不同形式的行为实现气味通讯。例如, 尿液喷射, 下蹲排尿, 排便以及刮擦树木等[16,19,20]。其中, 尿液喷雾被认为是猫科动物气味标记的主要形式[19]。另外, 有研究表明, 猫科动物也会使用一系列近距离、中距离和长距离声学信号, 并共享一个基本的发声曲目[13,17]。有研究认为, 家猫是理想的用于开发声道控制的动物模型之一[21];研究者分析猫科动物的隔离叫声, 并开发了一个模型, 将其声学特征与物理的发声过程特征联系起来, 发现家猫发声中存在的共振峰, 下巴动作在这些叫声的产生中起的重要作用暗示了家猫可能为人类发声行为提供有用的模型[22]。对猫科动物的叫声通讯系统的研究, 有助于我们理解独居动物的叫声通讯系统, 为研究人类发声行为提供动物模型, 也对濒危猫科动物的相关保护有重要参考意义。故本文从叫声的种类、叫声的发育、发声器官的形态学研究以及叫声的功能这4个方面, 对现有的猫科动物叫声通讯研究进行总结讨论, 探讨研究中的潜在问题, 并对猫科动物叫声通讯的研究上进行了展望。

  1 猫科动物的叫声研究

  1.1 猫科动物的叫声种类研究

  对猫科动物叫声种类的定义是研究其叫声通讯的基础。所有猫科动物都有一组大致相似的发声曲目[13,23], 但物种之间依然存在部分差异, 尤其是叫声的音调变化, 体型较大的物种能够产生更低沉的叫声[24]。

  现有的对猫科动物的叫声种类的声学研究并不多, 本文列举了关于各种猫科动物叫声种类的横向和纵向研究的文献 (表1) 。拥有完整叫声曲目研究的猫科动物只有家猫、猎豹和苏门答腊虎 (Panthera tigris sumatrae) , 其他猫科动物的叫声都只在关于某种叫声的横向对比研究中有所涉及。对meow (mew) 、roar和purr (purring) 3种叫声的研究最多, 猫科动物叫声的跨物种对比研究同样是主要集中在这3种叫声, 其中meow和purr叫声常在猫科动物近距离接触时发出, 通常用于表示友好, 常发生在母亲和小猫之间[25], 在交配季节, meow叫声也作为更大声, 更长距离的呼叫[37]。purr叫声是一种肺呼气和吸气流之间连续交替产生的叫声, 除了狮、虎 (Panthera tigris) , 美洲虎 (Panthera onca) 、豹之外, 其余的猫科动物 (包括雪豹Undo uncia) 都能够发出purr叫声[28]。roar叫声是豹属的猫科动物在分类学上的标志叫声[6,28], 常用于长距离交流或者对敌人进行警告攻击[34,36], 在对狮roar叫声的研究中发现发出roar叫声是一种灵活的行为, 对发声者所处状态的变化非常敏感;即使面对陌生雄性狮的roar叫声, 雄性狮在自身领地之外也会保持沉默, 而流浪的雄性狮只有在接管了狮群后才会开始发出roar叫声[38]。此外, hiss、growl叫声是3种有完整叫声曲目的猫科动物 (家猫、猎豹和苏门答腊虎) 共有的, hiss是一种龇牙动作伴随的气息声, 而growl是一种低频且持续时间长的叫声, 两种叫声均常用于攻击和警告行为[25,33,37]。本文列举猫科动物叫声种类 (表1) 只囊括了对叫声进行具体描述分析的文献, 不包括部分含有猫科动物叫声描述的书籍和动物园资料[13,39,40,41,42], 因为这些资料对猫科动物的叫声描述通常只有叫声的名字以及其使用环境, 没有具体的语音分析或者声学结构分析。此外, Stanton等描述的猫科动物行为谱中记录了18种猫科动物的叫声[23], 但其主要的参考资料是Sunquist的书籍, 本文也不再列举。

  表1 已发表的猫科动物叫声种类研究

  续表1

  1.2 猫科动物的叫声发育研究

  猫科动物叫声的发育研究主要集中在对家猫幼仔叫声上的研究[26,30,43,44]。对家猫幼仔的隔离叫声 (isolation call) 分析显示隔离叫声具有个体的特异性[30];另外, 听觉和社交对幼猫的叫声发育存在影响, 对正常幼猫、孤立幼猫和耳聋幼猫的声音发育研究发现, 除了噪声分量外的所有声音参数, 都显示出与声道发展、听觉系统反馈的相关性;与正常动物相比, 孤立和耳聋幼猫的叫声显示出某些声音参数的定量差异[45]。在发育过程中, 幼仔的叫声会受自然环境刺激, 并以叫声作为反馈信号;在半自然条件下对8只幼猫进行观察实验, 发现母猫和同窝幼猫的行为以及不同环境 (寒冷, 受克制和隔离) 均能影响到幼猫发声的频率。对峰值基频, 单位持续时间和峰值振幅的分析显示, 这些指数在所受不同刺激条件或周数的幼猫之间均具有显着差异, 这些结果暗示幼猫叫声发育可能受到环境和母亲社交反馈的作用[43]。

  除了对家猫幼仔叫声的研究, 对猎豹幼仔的叫声研究发现幼仔的声音谱中有7种叫声一直保留到发育为成体[32]。比较5种猫科动物 (非洲狮、美洲虎、豹、虎和美洲狮 (Puma concolor) ) 从出生到亚成体过程中meow 叫声的平均主频率随年龄增长的变化发现, 属于豹属的非洲狮、美洲虎、豹和虎的meow叫声的平均主频率随年龄的增长同时也随着体型的变大而降低, 而属于美洲狮属 (Puma) 的美洲狮meow叫声的平均主频率则呈先升后降的现象, 这一研究证明了舌骨的骨化程度对猫科动物叫声的影响, 并一步验证了声源滤波理论[6]。

  2 猫科动物发声器官的形态学研究

  叫声的产生是一个复杂的过程, 这一过程可以简单地描述为呼吸系统中产生的气流使喉部的声带发生震动, 从而产生声音;这使得一些重要的声学和生理变量 (基频和声门下压力) 可以通过声带组织的形态和力学特性来预测[46]。声源滤波理论 (source-filter theory) 则是广泛应用于动物叫声研究的重要理论[47], 这一理论将声音的生产模式与声音参数联系起来, 希望通过叫声的声学结构反映发声者不同表型性状的信息, 如身份、身高、年龄, 甚至激素状态和情感状态。对非洲狮的roar叫声分析发现叫声结构在不同性别的个体之间存在差异, 这一差异可能源于雌雄狮子的声带大小的差异[34]。

  在猫科动物中发现了两种类型的舌骨结构。如前文提到, 在猫科豹属的5个物种中 (狮、美洲虎、豹、虎和雪豹) , 骨舌含有软骨韧带, 而在所有其他物种中骨舌完全硬化, 这导致了在猫科动物的叫声中存在或不存在roar和purr与舌骨的结构有关。这个特征已被用作猫科动物系统分类学的一个标准[48]。不完全骨化的舌骨上部覆盖着弹性纤维组织, 进而构成了更大的声带和更长的声道, 由此使得4种豹属的猫科动物 (除了雪豹) 能够发出独特的吼叫声 (roar) [28,46,48]。Titze等人使用切除的老虎喉部结合声级测量和压力流量仪器来研究实验环境下喉部声音的产生, 研究发现长度大约是人类声带3倍的声带可以预测低频叫声, 声带上平坦和宽阔的内侧表面可以预测低发声阈值压力[49]。由于家猫的神经解剖学和神经生理学方面存在大量数据库, 加上繁殖快, 体型和神经系统的大小适中等特征, 家猫被认为是研究神经和发声行为的模型之一[21]。

  3 猫科动物叫声通讯的功能研究

  动物的叫声通讯属于社群行为的一种, 在领地争夺, 求偶, 哺育中都起着重要作用[7,34,38,50,51,52,53]。猫科动物的叫声通讯能够反映其种内和种间的互作关系。与猫科动物叫声通讯相关的行为学研究并不多。有研究以野猫和家猫作为研究对象, 给予5种测试实验, 记录发声并评估猫对行为刺激的反应, 揭示了缺乏社交的野猫在叫声类型的使用和声音特征均与家猫存在差异[54]。对家猫的一项研究发现, 相比于成年雄猫, 成年雌猫对幼猫隔离叫声更为敏感, 结果表明, 雌雄个体在后代抚育中的差异体现在对幼仔呼叫的敏感程度差异上[55];另一项研究发现, 幼猫能够识别母亲的叫声, 并作出更强烈的回应[56], 这些研究暗示着叫声在猫科动物社交中有着独特的作用, 幼仔的叫声也在母幼关系中存在作用。

  猫科动物在使用叫声时会权衡信息传播和暴露危险的得失, 并使用叫声来回避风险。McComb等[57]发现雌性非洲狮能够从roar叫声中识别出具有潜在杀婴性的外来雄性狮。随后的回放实验证明, 雌性狮通过roar叫声与它们的狮群保持联系的同时会引起具有杀婴性的外来雄性狮的注意。此外, 也有证据[58]表明, 相对于成群的雌性狮roar叫声, 外来雄性狮更愿意接近单独的雌性狮叫声;这一结果暗示了雌性狮可能会通过更集中地发出叫声来降低叫声带来的潜在危险。另外一个回放实验[59]中, 回放了单个雌性狮和3个雌性狮的roar叫声以模拟陌生入侵者的存在, 防御的狮群会更谨慎地选择接近的单个雌性狮的叫声, 另外防御的狮群还会尝试调整自身的行动和招募额外的同伴;这一研究表明叫声是非洲狮避免较大的打斗风险, 降低不必要能量输出的一种方式, 在维持种内关系中发挥着重要作用。猫科动物的叫声除了作用于种内关系, 也作用于其他同域物种, 调节着种间关系。Durant的研究表示, 非洲狮和鬣狗 (Hyaena hyaena) 的叫声影响着猎豹的空间分布和繁殖成功率[60]。

  4 存在问题与展望

  本文从叫声的种类、叫声的发育、发声器官的形态学研究, 以及叫声的功能性研究这4个方面回顾了猫科动物叫声通讯的相关研究, 但本文只局限进行了具体研究的文献, 没有参考对猫科动物叫声有记录的书籍和动物园资料[13,42]。这是考虑到这些资料的记录仅局限于个人经验对某种猫科动物叫声的描述, 并没有系统的科学的分析, 但是这些资料也能为研究者进行猫科动物叫声通讯提供一定的参考。此外, 非英语资料也有对猫科动物叫声的描述和研究[61,62,63], 国内对猫科动物叫声通讯的研究极少, 仅有一篇关于家猫叫声的研究, 并涉及生理和神经系统对叫声的影响;该研究使用了微型计算机对家猫叫声进行短时平均幅度分析和谱分析, 具体分析了怒叫声的时域和频域的特性, 此外, 此研究还探究了生长抑素对怒叫声幅度的影响和比较了刺激不同脑区后家猫发声的异同[64]。

  猫科动物叫声通讯的研究数量较少的原因可能是大部分猫科动物都是独居动物, 生性警惕, 家域范围大[13], 难以进行行为学观察和叫声采集。过去对猫科动物发声器官的形态学研究更多与系统分类学结合, 验证豹属与其他猫科动物的差异。在猫科动物中, 对家猫、猎豹和非洲狮的叫声通讯研究最多。关于猫科动物叫声发育的研究中, 对家猫的研究最多。家猫和非洲狮叫声的功能性研究最多, 这可能是由于家猫与人一起生活, 家猫和非洲狮相比于其他猫科动物都具有一定的社群性, 而且其生活环境适合行为观察, 是更加理想的研究对象。除了家猫、猎豹和苏门答腊虎以外, 其他猫科动物都缺少系统的基础的叫声研究。另外, 几乎所有的猫科动物叫声研究的对象都是圈养个体, 但是在圈养中出生和饲养的个体在行为上与野生的个体存在一定程度上的差异[65], 故研究猫科动物叫声时需要注重圈养条件对研究对象的影响。

  国内外现有的对动物叫声通讯的研究较为成熟, 叫声通讯研究的对象大多为鸣禽、两栖无尾类等具有复杂声音通讯网络的物种[2], 而兽类的声音研究主要集中在蝙蝠、小鼠和大象等利用特殊叫声频段通讯的物种[2,51]以及灵长类动物[66]。未来探究猫科动物的叫声通讯可以充分借鉴其他物种的叫声研究。声谱分析的发展让动物叫声的结构得以量化, 使得叫声的分类研究更加可靠, 定量分析动物叫声曲目的研究已成为研究动物叫声的基础[66,67,68], 已有的对猫科动物叫声曲目的基础研究也使用了定量的分析对叫声进行分类。而对于鸟类和灵长类等具有复杂句式的社群动物, 叫声的基础研究可能还需要考虑到语句[69], 但在猫科动物中, 暂时尚未发现存在语句的使用。此外, 在其他动物中, 叫声在不同性别、不同情绪和不同个性的个体间均存在差异, 其中可能体现在叫声使用上的差异, 或者叫声结构上的差异[70,71,72];这些差异研究能反映动物叫声通讯中的个体与个体间, 甚至个体与环境间的互作关系。叫声的发育研究在灵长类动物中研究较为充分, 尤其是社交反馈对叫声发育的影响[51,73], 猫科动物是晚成型动物, 母亲对幼仔的社交反馈也可能影响着幼仔叫声的发育, 这一方向值得更深入的探索, 以揭示猫科动物的母幼互作关系。交叉学科的领域也有关于动物神经与发声行为通路等方向的研究[74], 这能让研究者从根源理解动物的发声行为, 未来开展更多与猫科动物叫声通讯相关的交叉学科研究, 也能让我们更透彻地理解猫科动物的发声行为。

  叫声研究是研究动物通讯系统的一个重要方向。猫科动物虽然不是擅长鸣叫的动物, 但是依然存在叫声通讯, 是研究独居动物叫声通讯的理想模型;当下研究者对叫声通讯研究和行为学研究都更倾向于具有复杂社群行为的群居动物, 而独居动物的个体互作是受到忽略的领域, 故需要开展更多关于猫科动物叫声和社群行为的研究, 以弥补这些领域的空白, 为猫科动物的行为研究奠定基础, 也为濒危猫科动物的人工饲养及繁育种群的管理与保护提供科学依据。

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作者单位:东北林业大学野生动物资源学院 黑龙江东北虎林园 东北林业大学校医院
原文出处:孔璇敏,刘丹,李彦东,姜广顺.猫科动物叫声通讯的研究进展[J].野生动物学报,2019,40(03):771-779.
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